Apocalypse of the Universe бросает игрока под управление эльфийского героя, чья родина осаждена демонической силой. Мир, некогда озаряемый вечной луной, теперь страдает от открывшихся пространственных врат, высвобождающих орды захватчиков. Эти порталы несут пагубное влияние по всей земле, угрожая поглотить всё живое. Основная задача персонажа — противостоять вторжению и остановить разрушение своего мира, продвигаясь через искажённые регионы в поисках источника зла.

Геймплей Apocalypse of the Universe заключается в прохождении локаций, наполненных ловушками окружения и враждебными созданиями. Для восстановления земель протагонист должен отыскать и одолеть хранителей, поддерживающих каждый портал. Ликвидация этих конкретных противников является единственным методом запечатать врата и обратить вспять проклятие, охватившее мир. Такой прогресс потребует от геймера преодоления платформенных секций и прямых боевых столкновений на пути к финальной цели — очищению.

Эльф сражается с демоническими созданиями при помощи магического лука и другого особого оружия. Игроки также могут применять специальные умения в бою и подбирать временные усиления, повышающие скорость, урон или защиту. Исследуя локации, протагонист находит ресурсы для прокачки собственных атрибутов и навыков. Кроме того, головоломки в окружении открывают доступ к секретным путям, а найденные обрывки знаний раскрывают детали игрового мира, прошлое героя и истоки демонического проклятия.