Главный герой Whispers in the Dark провел большую часть жизни в путешествиях, зарабатывая на жизнь грабежом магазинов и пустых домов по ночам. Но когда персонаж решает взяться за очередную авантюру, все меняется легкие деньги (таковыми они казались на первый взгляд) могут стоить человеку жизни. Сможет ли он выбраться из этого кошмара, или тьма полностью поглотит его, не дав ни малейшего шанса на ошибку?

Как и в других классических хоррорах, в Whispers in the Dark игроку постоянно приходится испытывать напряжение из-за нехватки света. В арсенале будет фонарик, но даже этого окажется недостаточно, ведь луч света от него покрывает лишь небольшую площадь. Поэтому, двигаясь от локации к локации, нужно быть внимательным, проверяя каждый угол. Здесь не предусмотрена механика боя или обороны от противников, поэтому при появлении врагов нужно прятаться, используя окружение. В других ситуациях, чтобы продвинуться дальше, необходимо взаимодействовать с окружающими объектами, решая головоломки и используя вещи по назначению. Например, притащив рычаг из одного помещения, нужно активировать его в другом, чтобы открыть дверь. При этом, игра не предоставляет подсказок или элементов, которые могли бы направить геймера в нужное место. Нужно внимательно осматривать локации, чтобы находить нужные помещения и не теряться в местах с несколькими идентичными помещениями. Находя записки и страницы дневников, можно узнать больше о сюжете и судьбах тех персонажей, которые находятся за кадром.