Wing Commander 2: Vengeance of the Kilrathi является продолжением стартовой части космического симулятора, сохранив привычные механики и особенности геймплея. Здесь, события разворачиваются в космосе в 2655 году, когда Тигровый Клык, принадлежащий к флоту Конфедерации, находился на миссии в секторе Энигма. Внезапно на него совершают разбойное нападение, и одним из тех, кому удалось спастись, оказывается главный герой (пользователь сам выбирает ему имя). После этого он был перемещен в другую систему, где и происходит основная часть геймплея.

Игровой процесс Wing Commander II: Vengeance of the Kilrathi сохраняет те же базовые механики, что и первая часть серии. Персонаж перемещается по просторам космоса на корабле, выполняя задания по уничтожению конкретных объектов. Каждый раз, перед стартом конкретного сегмента появляется небольшой брифинг, где и выдается описание всех целей. Во время заданий наблюдать за происходящим можно из кабины пилота, где помимо бортового компьютера находятся датчики, отслеживающие состояние корабля по ключевым параметрам. Как только прицел орудия наводится на сторонний объект, система сразу выдает на экран информацию о нем (базовые параметры, пункт назначения и прочее). Кроме того, благодаря компьютеру можно отслеживать расстояние до текущей цели, а также получать уведомления касательно дальнейших действий. Помимо активной фазы, присутствуют и сюжетные вставки, где персонажи общаются между собой, раскрывая пользователям новые детали сюжета.