Атмосферные путешествия в The Whisperer погружают в 1814 год на территорию Канады, где оказывается главный герой. История показана в форме иммерсивного приключения, где необходимо бродить по локациям и взаимодействовать с интерактивными элементами окружения. Протагонист находится на заброшенном торговом посту, где предстоит заниматься изучением окрестных локаций, а также расследованием загадочного дела, связанного с жуткой тайной этого региона. Парень по имени Роберт выступает в качестве центральной фигуры повествования и отправляется на поиски потерявшихся зимовщиков, что считаются пропавшими без вести.

Погружаясь в Le Murmureur, игроки окажутся втянуты в опасные авантюры и столкнутся с множеством угрожающих жизни проблемами. Находиться в условиях холодов на севере тяжело, поэтому протагонисту придется выживать и параллельно заниматься исследованием местности, чтобы обнаружить следы исчезнувших людей. Необходимо отыскать улики, что раскроют больше информации о загадочной ситуации. Игра выполнена в жанре бродилки с элементами point-and-click, где придется часто взаимодействовать с предметами. Находя вещи, протагонист сможет их использовать или осматривать. Передвигаясь по территории, игроки будут натыкаться на головоломки, где придется активно применять найденные вещи или создавать комбинации из действий, чтобы открыть проход на новые участки карты или получить сведения, подсказывающие куда направляться дальше.