Tails: The Backbone Preludes переносит любителей виртуальных развлечений в альтернативный мир, где Земля населена человекоподобными животными. События разворачиваются в антиутопическом Ванкувере. Локации в нём вдохновлены постсоветской архитектурой и стилем ар-деко. Проект выполнен в сеттинге постнуара. Формально это новая часть серии, но на самом деле тайтл является приквелом к оригинальной игре и её прологу. Продукт рассчитан больше на тех юзеров, что проходили оригинал. Пользователи могут в нём встретить нескольких старых знакомых. Некоторым из них отведены роли полноценных протагонистов.

Поделенный на главы сюжет вращается вокруг 4 антропоморфных зверей:

• Эли – ученый, что изучает загадочный артефакт вместе с коллегой Хорхе и сомневается в общественной пользе от своей работы;
• Кларисса – наследница из богатой семьи, которой отец-мафиози вечно недоволен;
• Ховард – любитель фотографии, учащийся в колледже и живущий вместе с Ларри;
• Рене – раскрывшая страшную правду журналистка, страдающая от недостатка свободы в своей жизни.

Черты этих героев и героинь влияют на диалоги. Повествование тут нелинейное. Принимаемые игроками решения оказывают влияние на дальнейшее развитие истории. После завершения каждого акта юзерам демонстрируется ветвистое дерево с сюжетными линиями, которые они пропустили. Всё это вместе повышает реиграбельность. Сама видеоигра представляет собой детективную адвенчуру с видом сбоку. В ней два типа двухмерной графики – пиксельная и рисованная. Геймплей состоит из исследования локаций, взаимодействия с интерактивными элементами окружения, бесед с неписями. Игровой процесс периодически разбавляются рандомными событиями.