The Feathered Serpent погружает в затерянный мир, где предстоят сражения с динозаврами, магическими големами и гигантскими жуками. Договор с божеством смерти гарантирует воскрешение после каждого провала, позволяя совершать новые попытки для достижения единственной цели. Каждое возрождение приносит другие предметы, случайно сгенерированные уровни и развитие истории. Главная задача остается неизменной на протяжении всех циклов — одолеть могущественное создание, давшее название этому тайтлу.

Такая система упорства через гибель и постепенный прогресс формирует основу игрового процесса. Основной конфликт в The Feathered Serpent — это месть Заурианцам, цивилизации ящеролюдов, принесшей в жертву племя главного героя Кетцалькоатлю. В ходе этой кампании случайные артефакты коренным образом меняют перемещение и боевые возможности персонажа. Игроки экспериментируют с огромным числом потенциальных синергий, находя эффективные комбинации для каждого забега.

Эта система рандомизированной экипировки становится ключом к преодолению испытаний на пути к финальному противнику. Каждый новый заход знакомит с другими противниками, ящерами и боссами, обеспечивая разнообразие столкновений. Мир этой игры содержит сотни уникальных сюжетных событий, связанных с неигровыми персонажами, включая возможных союзников вроде кошек, птиц и акул. Один торговец-ящер по имени Бразак является заметным исключением из всеобщей враждебности. Мощь боссов возрастает после каждой победы над ними, а окружение со временем меняется под влиянием действий геймера.