The Summoner's Sky начинает экспедицию по царству островов, парящих в воздухе. Игроку предстоит путешествие по этим небесным территориям, где ему помогает Книга Призыва – ключевой артефакт. Этот артефакт позволяет геймеру командовать сущностями во время столкновений с различными созданиями. Исследование каждого острова разворачивается на основе решений протагониста, не зависит от времени суток или погоды, позволяя прокладывать путь, формируемый его продвижением. Итоговое состояние мира определяется действиями персонажа.

Чтобы собрать отряд в The Summoner's Sky, протагонист находит, а затем разрушает Кристаллы; это действие вербует существ в его команду. Сражения с противостоящими монстрами происходят в реальном времени, где призванные союзники вступают в бой с противниками. Главный герой участвует в этих стычках, используя зачарованный меч для прямых атак. Применение этого клинка наносит урон оппонентам, чтобы максимально продлить активный период призванных созданий; он также позволяет усиливать или исцелять своих напарников во время конфликтов.

Прогресс в этой игре улучшает способности персонажа с помощью предметов, найденных в путешествиях, с возможностью усилить атрибуты, такие как Живучесть, Атака, Песня, Эссенция, Магия и Дух. Призванные союзники развиваются, увеличивая силу через участие в битвах и победы. Взаимодействия с новыми личностями и другими встреченными странниками служат для раскрытия деталей о семи парящих островах. Эти встречи помогают понять основополагающие элементы этого воздушного мира, приводя к одному из нескольких повествовательных финалов, отражающих сделанный выбор.