Whimside работает как симулятор в нижней части экрана компьютера, функционируя параллельно с другими действиями юзера. Основная деятельность включает в себя поиск и получение существ, известных как Whimlings. Игроки могут комбинировать 2 из этих форм жизни для генерации новых, процедурно определяемых видов. Процесс гибридизации служит механизмом для прогресса, расширяя доступные для исследования области и выбор украшений для личной зоны. Этот симулятор рассчитан на взаимодействие в любом темпе в течение дня.

Исследование является основной составляющей геймплея Whimside, а новые биомы становятся доступны по мере роста коллекции существ. Каждое отдельное окружение содержит собственный набор находимых элементов и видов для пополнения списка геймера. Дальнейший прогресс открывает доступ к набору декоративных предметов. Эти объекты позволяют обустраивать на экране зону, населяемую определенными Whimlings и остающуюся видимой во время выполнения других задач на компьютере.

Проект включает интеграцию с платформой Twitch, разработанную для стримеров. Данная функция позволяет аудитории ведущего трансляции напрямую взаимодействовать с тайтлом без текстовых команд. Вовлеченность зрителей приносит внутриигровые награды для стримера и помощь в поиске конкретных Whimlings. Кроме того, система способна автоматически присваивать имена существам на основе наиболее активной аудитории. Особые события трансляции, например хайп-трейны, запускают соответствующие происшествия в самом проекте.