Dark SlayeR переносит обычного старшеклассника в новую реальность после побега от преследующих его кланов драконов. Тёмная волшебница по имени Виолетта организует перемещение между мирами, выступая проводником и защитницей. Она верит, что юноша — реинкарнация легендарного героя Майерса, сделав такой вывод из-за кулона на шее протагониста. Это событие даёт старт путешествию по незнакомой фэнтезийной земле, движимому навязанной извне судьбой и необходимостью выжить.

Игровой процесс в Dark SlayeR состоит в исследовании чужого мира и участии в тактических сражениях. Бои проходят в пошаговом режиме с элементами реального времени, требуя стратегической адаптации к меняющимся условиям. Геймерам предстоит формировать отряд из 4 человек, выбирая персонажей из растущего списка союзников, завербованных по ходу основного сюжета. Эти герои с особыми классами и способностями предлагают разнообразные синергетические комбинации для битв. Изучение окружения ничем не ограничено, позволяя свободно перемещаться по его регионам для выполнения заданий.

Каждый полученный союзник развивается независимо благодаря системе улучшения индивидуальных характеристик и умений. Настройка внешнего вида и боевых качеств распространяется на экипировку: в этой ролевой игре доступны сотни видов оружия, доспехов и аксессуаров для поиска или улучшения. Материалы, собранные во время странствий, можно использовать в системе ремесла для изготовления более мощного снаряжения и расходуемых предметов. Система питомцев предлагает компаньонов, оказывающих помощь в бою и при перемещении по миру. Структуру повествования формируют многочисленные основные и побочные задания.