Slayer: the Demon Haunted World представляет мир, выходящий из периода, который историки назвали Эрой Пепла и Пыли. Убеждение в окончании этой эпохи оказалось ошибочным, ведь тени пробуждаются вновь. Девушка, рожденная под луной и обладающая белыми волосами, — единственная, кто способен дать отпор угрозе падших звезд. Она входит в башню для сражения с этим злом, пока вселенная балансирует на грани тьмы.

Боевая система в Slayer: the Demon Haunted World основана на тактике, где каждое действие приводит к последствиям. Перемещение игрока ограничено одной клеткой за ход — механика, напрямую влияющая на атакующий потенциал. Атаки возможны лишь в направлении взгляда героини, что вынуждает придерживаться продуманного подхода к схваткам. Каждая стычка с неприятелем представляет собой тактическую головоломку, требующую верного позиционирования и своевременных маневров для выживания среди врагов и ловушек.

Одиночный геймплей построен на прохождении подземелий, наполненных позиционными противостояниями. Прогресс позволяет протагонисту повышать уровень, открывая возможности для улучшения характеристик перед будущими битвами. Игроки собирают экипировку и осваивают различные навыки на протяжении всего приключения. Эти компоненты дают шанс создать индивидуальную сборку персонажа, давая возможность отточить особую стратегию для Action RPG и roguelite PvE-сценариев игры.